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Introducción
La conexión entre el medio ambiente externo y la salud humana está plenamente reconocida por instituciones como la Organización Mundial de la Salud que han declarado que la salud del hombre depende en última instancia de la capacidad de la sociedad para manejar la interacción entre las actividades humanas y el medio ambiente físico y biológico, y que alrededor de la cuarta parte de las enfermedades mundiales puede atribuirse a factores ambientales.1,2
Entre los factores ambientales que influyen directamente sobre la salud del hombre incluimos el agua, el aire, los alimentos, la vivienda y la seguridad de los lugares donde habita o desarrolla sus actividades. La población infantil es la que aparece como más vulnerable a los efectos ambientales ya que, en relación con los adultos, son los niños los que respiran más aire, beben más agua y consumen más alimento, a la vez que sus sistemas inmune y metabólico no están suficientemente desarrollados como para enfrentar las agresiones externas.3
Los factores ambientales, sociales y económicos que desempeñan un papel importante en la epidemiología de los problemas emergentes causados por alimentos incluyen: cambios relacionados con los agentes patógenos, cambios en la comunidad, cambios en la calidad de la atención en salud, cambios demográficos relacionados con viajes y migraciones, cambios en la producción, distribución y comercialización de los alimentos y alteraciones directas del medio ambiente como construcción de represas, deforestación y contaminación.4
Entre los contaminantes ambientales que pueden alcanzar los alimentos se encuentran los agentes químicos y los agentes biológicos. Aunque existen toxinas de ocurrencia natural en los alimentos, en general la mayoría de los contaminantes aparecen como resultado de la actividad humana. Pese a que disminuyen los peligros relacionados con los contaminantes químicos ambientales y por el uso de aditivos no permitidos, la experiencia demuestra que es 100 000 veces más probable que una persona enferme como consecuencia de la presencia de un microorganismo en el alimento que a causa de residuos de pesticidas.5
La interrelación entre el hombre, los animales y el medio ambiente se presenta como un complejo entramado dentro del cual existen varias posibilidades para que agentes infecciosos alcancen los alimentos en diferentes etapas de la cadena de producción y de esta manera lleguen al hombre causando enfermedad.6
El objetivo del presente trabajo es revisar los conocimientos actuales sobre el papel que cumplen los vegetales que se consumen crudos en la transmisión de microorganismos patógenos, como también las estrategias válidas para su prevención y control.
Enfermedades transmitidas por alimentos
Puede definirse enfermedad de origen alimentario o enfermedad transmitida por alimentos (ETA) a cualquier enfermedad de naturaleza infecciosa o tóxica causada por el consumo de alimentos o agua o que se considera causada por ellos.5
Un brote de ETA debe sospecharse siempre que dos o más personas que compartieron una comida desarrollen síntomas dentro de las 72 horas siguientes a la ingesta. Un pronto informe de los posibles casos es esencial para prevenir la infección en un número mayor de individuos mediante la rápida remoción de los alimentos involucrados de los puestos de venta.7
Las ETA constituyen un problema de salud pública de creciente preocupación. En variadas comunidades de todo el mundo se observa una tendencia a la aparición de patologías de esta índole, tanto de origen biológico como químico. Estas enfermedades, que aparecen como problemas emergentes, pueden surgir por vez primera en una población, puede tratarse de enfermedades que ya existían pero cuya incidencia o distribución geográfica se modificó rápidamente por distintos motivos, o bien pueden ser patologías difundidas desde hace años pero que sólo recientemente han podido ser identificadas gracias a la disponibilidad de nuevos conocimientos o al desarrollo de tecnología apropiada.4
Los factores que contribuyen a la emergencia de enfermedades transmitidas por alimentos incluyen los cambios demográficos y el comportamiento de la población, cambios tecnológicos e industriales, los viajes y el comercio internacionales, la adaptación microbiana, el desarrollo económico, el colapso de las políticas de salud pública en muchos países, etc. Los antiguos patógenos de transmisión alimentaria han dado lugar a nuevos patógenos emergentes. Entre ellos se encuentran cepas de Salmonella no Typhi y otros cuya incidencia ha ido aumentando en los últimos 20 años, algunos de los cuales son Campylobacter jejuni, Campylobacter fetus ssp. fetus, Cyclospora cayetanensis, Criptosporidium parvum, E. coli O157:H7 y otras E. coli relacionadas, Listeria monocytogenes, virus Norwalk, Salmonella enterica serotipo Enteritidis, Salmonella enterica serotipo Typhimurium DT104, Vibrio cholerae O1, Vibrio vulnificus, Vibrio parahaemolyticus y Yersinia enterocolitica.8
Paralelamente a la emergencia de nuevos patógenos, un grupo de nuevos vehículos de transmisión de ETA ha sido implicado en años recientes. Tradicionalmente los alimentos implicados en ETA fueron la carne cruda, los mariscos, las aves de corral, los huevos y la leche no pasteurizada. Actualmente, alimentos antes considerados seguros se han agregado a la lista de alimentos peligrosos, como es el caso de las frutas y verduras que se consumen crudas, así como sus derivados (jugos, ensaladas, etc.). Estos nuevos vehículos de transmisión de enfermedades comparten la característica de que la contaminación suele ocurrir tempranamente en el proceso de producción y su llegada al consumidor se ve facilitada por débiles barreras para inhibir los patógenos (sal, azúcar, vinagre, etc.), por lo que simples transgresiones a las normas de preparado y conservación pueden transformarlos en alimentos poco seguros.8
Debido a los cambios en la forma en que los alimentos se producen y distribuyen han aparecido nuevas formas de brotes. El escenario tradicional de las ETA se relacionaba con reuniones en parroquias, picnics familiares, fiestas u otro evento social, lo que implicaba un brote agudo y sumamente localizado, con altas dosis de inóculo y una elevada tasa de ataque, que rápidamente involucraba a las autoridades médicas y de salud pública; el nuevo escenario donde se presentan las ETA emergentes es el resultado de bajos niveles de contaminación en productos ampliamente distribuidos y, en la mayoría de las oportunidades, el incremento en los casos puede llegar a ser inaparente y sólo podría detectarse la presencia de un brote por la fortuita acumulación de casos en una localidad.8
A pesar de que en nuestro país las ETA son causa frecuente de morbilidad, no existe un verdadero programa de vigilancia activa con alcance en todo el territorio nacional; la información epidemiológica disponible mediante el Sistema Regional de Vigilancia Epidemiológica de Enfermedades Transmitidas por Alimentos (SIRVE-ETA) coordinado por el INPPAZ es solo un muestreo del verdadero problema y sólo refleja ciertos sucesos ocurridos en las provincias más populosas del país, sin considerar los cientos de brotes que se producen en localidades pequeñas y alejadas de las grandes urbes.9 Es por ello que el impacto de las ETA en la salud pública y en la economía en nuestro país es realmente incierto.
Entre 1995 y 1997 se informaron 2 236 brotes de ETA por los 19 países participantes del SIRVE-ETA.10 Estos representaron 68 868 casos y 173 muertes, siendo la mayoría de ellos de origen bacteriano. En 1997 se notificaron 845 brotes identificándose el agente etiológico sólo en 58.5% de los casos. Durante ese año, 33 brotes con 355 enfermos correspondieron a nuestro país. En 1998 se notificaron 605 brotes con 18 221 personas afectadas; 228 brotes fueron de origen bacteriano y 8 se relacionaron con el consumo de verduras frescas, afectaron a 130 pacientes, de los cuales uno falleció.11 En total, entre 1995 y 1998 se notificaron en nuestro país 2 764 428 casos aislados de ETA y 40 brotes que afectaron a 567 personas. En el período referido, el origen de los brotes se dio con mayor frecuencia en las viviendas de los afectados.
En 1999, mediante la aplicación de la Red de Vigilancia Activa del Programa de Enfermedades Infecciosas Emergentes de Origen Alimentario (FoodNet) de los Centros para el Control de Enfermedades (CDC) en los EE.UU., se confirmaron 10 697 casos de ETA en ese país, los que incluían salmonellosis (4 533 casos), campylobacteriosis (3 794), shigellosis (1 031), infecciones por E. coli O157:H7 (530), cryptosporidiosis (474), yersiniosis (163), listeriosis (113), infecciones por Vibrio spp. (45) y cyclosporiosis (14).12
La tendencia creciente entre los consumidores a disponer de un rápido acceso a los alimentos preparados y listos para el consumo ha conducido a la proliferación de puestos de venta de alimentos en lugares no tradicionales. Estas prácticas han contribuido al incremento de la incidencia de ETA y traen aparejada una dificultad en el rastreo del origen de los brotes debido a que generalmente los casos se producen en sitios muy alejados del lugar donde fueron adquiridos los alimentos.13
En los Estados Unidos, las ETA constituyen una importante causa de daño económico, padecimiento humano y muerte. Se estima que cada año entre 6.5 y 33 millones de personas enferman a partir de microorganismos presentes en los alimentos y aproximadamente 9 000 de ellos fallecen, por lo que la reducción de las ETA es una de las prioridades presentes en la iniciativa Gente Saludable 2000 propuesta por la Administración de Alimentos y Medicamentos (FDA).12
En Argentina se evidencia un subregistro en esta materia debido a que las cifras informadas por los organismos de salud incluyen una considerable cantidad de casos de ETA diagnosticados sólo clínicamente, sin la confirmación del laboratorio; además, deben tenerse en cuenta aquellos casos leves en que los afectados no concurren a la consulta médica. Sólo se tiene mayor información en oportunidades de producirse brotes de gran magnitud, en los cuales la participación de algún organismo oficial conduce al esclarecimiento del origen del brote. Es por ello que la imagen epidemiológica disponible de las ETA en Argentina, especialmente de aquellas que cursan con cuadro diarreico, no refleja toda la dimensión del problema, por ello es inevitable recurrir a información proveniente de otros países que, si bien no puede darnos un panorama totalmente equivalente, al menos nos permite aproximarnos al problema.
Los vegetales que se consumen crudos, como fuente de ETA
Aunque el beneficio para la salud que resulta del consumo de frutas y verduras frescas está ampliamente probado, existe una creciente aunque todavía pequeña proporción de brotes de ETA relacionadas con frutas y vegetales frescos, lo que obliga a analizar la seguridad de frutas y verduras que se expenden sin ser sometidas a procesamiento para reducir o eliminar los microorganismos patógenos.14
El efecto de los cambios en las prácticas de cultivo, cosecha y manipulación de alimentos que se consumen crudos ha sido ampliamente estudiado y en gran medida dilucidado. El procesamiento centralizado de los alimentos y un radio de distribución sumamente extenso, incluso internacional, son las características del “nuevo escenario”, si se compara con el “viejo escenario” de la producción local, con procesamiento hogareño y consumo familiar.15
Aunque las verduras no figuran como los principales alimentos involucrados en la transmisión de gérmenes patógenos, son numerosos los brotes de ETA en los cuales se han visto implicadas.16
Los vegetales de hoja que se consumen crudos como la lechuga están estrechamente ligados con la transmisión de ETA debido a que se ingieren sin tratamientos de maceración, salado, ni ningún otro, como ocurre con otros alimentos; además no pueden ser vigorosamente lavados antes del consumo o pelados como otros vegetales, lo que permitiría reducir significativamente la carga bacteriana.
La seguridad de la calidad de los alimentos ocupa un lugar privilegiado en diferentes partes del mundo debido a que durante los últimos años se ha detectado mayor número de ETA cuyo origen se encontraba en frutas y verduras. En 1997, en EE.UU. se implementó una iniciativa de seguridad alimentaria para mejorar la seguridad en el abastecimiento de alimentos de calidad en el país, a partir de allí se difundió una “Guía para reducir al mínimo el riesgo microbiano de los alimentos, en el caso de frutas y vegetales”, cuyas directivas se establecen sólo a modo de orientación y no como imposiciones reglamentarias.17
El Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA) de Argentina lanzó recientemente un Manual sobre buenas Prácticas Agrícolas para la producción primaria de frutas y hortalizas y para establecimientos de empaque con el objeto de reducir el potencial de riesgos físicos, químicos y microbiológicos en la producción, cosecha, acondicionamiento a campo, empaque, transporte y almacenamiento.18
Aunque el estudio microbiológico no pueda proveer certeza absoluta acerca de la seguridad de lotes específicos de alimentos, un análisis microbiológico adecuado es importante para evaluar la efectividad de los programas de control, ya que permite tener una visión general de la higiene en todos los pasos del proceso, desde el cultivo, cosecha, transporte y hasta el procesamiento de los vegetales.19
Debido a que la mayoría de los patógenos transmisibles por alimentos derivan de contaminación fecal directa o indirecta, los indicadores de este tipo de contaminación son los más relevantes.
Normativa vigente sobre calidad de vegetales que se consumen crudos
A pesar de que los lineamientos propuestos por diferentes países varían en cuanto a los límites aceptables de coliformes fecales o E. coli en los vegetales listos para consumir, el criterio prevalente es que, bajo buenas prácticas de manufactura, los productores deben ser capaces de proveer para la venta vegetales frescos que no contengan más de 100 UFC/g de E. coli.19-24
Con relación a la calidad de las aguas destinadas a usos agropecuarios la Organización Mundial de la Salud recomienda que el agua residual tratada que se destine a riego no debe contener más de 103 UFC/100 ml de coliformes y esto podría extrapolarse a aguas de origen natural (lagunas, bañados, ríos, etc.) utilizadas con igual fin. Además se establece que las viviendas y los establecimientos existentes en las cuencas deben tener un adecuado sistema de recolección y disposición de aguas negras y aguas residuales y que no debe existir crías de animales en la cuenca.25
En la mayoría de las regiones de Argentina no suelen utilizarse aguas residuales para el riego de cultivos, debido a que la mayoría de ellos se encuentran en las cercanías de ríos, lagunas o bañados. Sin embargo, si se tiene en cuenta que dichas fuentes de agua pueden estar contaminadas con excretas de origen humano o animal, igualmente podrían constituir vehículos de contaminación de las verduras. La calidad del agua de uso agrícola es muy variable, especialmente en el caso de las superficiales, que pueden estar expuestas a contaminación temporal e intermitente, como descargas de albañal o de desagües contaminados procedentes de la crianza de ganado en terrenos situados en la parte alta de la corriente. Por otra parte, el agua subterránea también se puede ver afectada por la contaminación con aguas superficiales.26
El gobierno de Venezuela estableció en su Ley Orgánica del Ambiente que las aguas para riego de vegetales destinados a ser consumidos crudos deberán contener un promedio mensual inferior a 500 NMP/100 ml de coliformes, e igual recomendación sobre las viviendas y establecimientos cercanos a las establecidas por la OMS.27
A pesar de las recomendaciones existentes acerca de las buenas prácticas de producción y cosecha, la contaminación microbiológica de los vegetales que se consumen crudos fue informada por varios autores tanto en países latinoamericanos como en países desarrollados de Europa y Asia. Arias Echandi y Antillón realizaron una revisión acerca de la calidad microbiológica de los alimentos en Costa Rica, encontraron una importante contaminación fecal, por lo que recomiendan la introducción de mejoras en el procesamiento, transporte y almacenamiento de los alimentos, así como realizar controles estrictos y constantes de manera que estos alimentos no constituyan un riesgo para la salud pública.28
Calidad microbiológica de los vegetales y del agua de riego en diferentes países
En los países que frecuentemente importan alimentos se le asigna gran importancia a este tema, ya que no pueden controlar los procesos que van desde el cultivo hasta la comercialización. En el Reino Unido se estudiaron 151 muestras de lechuga importada sin que se encontraran indicios de contaminación fecal en ninguna de ellas, lo que estaría indicando buenas prácticas de higiene, cosecha y producción en el país de origen.23
En marzo de 1999 la FDA inició la vigilancia sobre 1 000 productos frescos importados, entre los cuales se incluían muestras de lechuga. Los vegetales provenían de diferentes países, no sólo latinoamericanos sino también europeos y asiáticos. Se estudió la presencia de E. coli O157:H7, Salmonella y Shigella, con resultados positivos para estas dos últimas bacterias en el 4% de los productos evaluados. Sobre el total de muestras positivas, 2 correspondían a lechuga importada de Chile.26
En la ciudad de Corrientes (Argentina) se hallaron elevados niveles de coliformes en todos los puestos de venta estudiados si se tienen en cuenta los estándares internacionales de calidad de los vegetales destinados a ser consumidos crudos, existiendo diferencias significativas entre la contaminación del producto puesto en supermercados y la del ofrecido en verdulerías y por vendedores ambulantes;29 esto podría deberse a que en los supermercados las verduras se someten a un lavado previo antes de exponerlas y se las mantiene refrigeradas y alejadas de la contaminación ambiental.
Estudios de calidad microbiológica de verduras de hoja en mercados de la India mostraron una tasa de contaminación de 65.6% con coliformes fecales, con un índice que varió entre 3 y 1 100 NMP de coliformes/g. Sin embargo, el 100% de los vegetales presentaron contaminación con especies no patógenas de Yersinia y Listeria.30
Estudios realizados acerca de la calidad microbiológica de lechugas en puestos de venta en Río de Janeiro (Brasil) demostraron que el 7.1% de las muestras estudiadas al principio del horario de venta (8 de la mañana) y el 42.9% de las muestras recolectadas al final del horario de venta (12.30 horas), presentaban contaminación con coliformes. Esto señala la pobre calidad higiénica de la conservación de los vegetales comercializados en esos lugares.31
En un estudio llevado a cabo en Costa Rica se encontró que en el 50% de las hojas de lechuga evaluadas las concentraciones de coliformes fecales y de E. coli oscilaron entre 104 y 107 UFC/g (calidad sanitaria inaceptable) siendo más altos, aunque no significativamente, los niveles en la época seca que durante la estación húmeda, lo que estaría indicando que el agua de riego no es la variable que influye en dicha contaminación.32
Los niveles de contaminación encontrados en las muestras de lechuga en la ciudad de Corrientes29 no muestran diferencias significativas entre estaciones del año, lo que coincide con lo hallado por Monge y col. en Costa Rica.32
Thunberg y col. evaluaron la calidad microbiológica de diversos productos frescos seleccionados en puestos de venta en el área metropolitana de Washington DC (EE.UU.) y hallaron una contaminación con coliformes totales de alrededor de 106 UFC/g de lechuga, pero no encontraron Salmonella ni Shigella.33
La contaminación de las verduras no sólo ha sido detectada en los puestos de venta, sino que también aparecen muy contaminadas aquellas verduras listas para ser consumidas que se ofrecen en restaurantes y comedores comunitarios. Muestras de ensaladas verdes listas para el consumo procedentes de diversos comedores de fábricas y restaurantes de la ciudad de Buenos Aires y el conurbano bonaerense mostraron recuentos de coliformes totales mayores a 104 UFC/g y aunque los autores no pudieron determinar la fuente de contaminación, el estudio demuestra que existió una deficiencia de higiene en uno o varios pasos desde el origen de las verduras hasta su manipulación por parte de los cocineros.34
Estudios realizados en lechugas obtenidas en restaurantes universitarios en España mostraron que más del 20% de las muestras presentaban altos niveles de coliformes pero en ninguna de las muestras se aisló Salmonella ni Shigella.35
También se informó sobre la presencia de Listeria monocytogenes en vegetales que se consumen crudos, llegándose incluso a recomendar que estos alimentos sean reemplazados por otros hervidos, principalmente cuando están destinados a embarazadas y pacientes inmunosuprimidos.36,37
Otros patógenos intestinales como Aeromonas y Plesiomonas shigelloides también fueron encontrados como contaminantes en lechugas y otros vegetales frescos,38 lo que demuestra que deben aumentarse los esfuerzos en el desarrollo de programas para el análisis de peligros y puntos críticos de control (HACCP) a fin de minimizar el riesgo de enfermedades que representa el consumo de productos frescos.
Szabo y col. aislaron Listeria monocytogenes, especies de Aeromonas y Yersinia enterocolitica, a partir de 120 muestras de lechuga obtenidas en supermercados y que se conservaban refrigeradas.39 Esto indica que la refrigeración sólo sirve para conservar los vegetales y no garantiza de ninguna manera su inocuidad microbiológica, debido a la presencia de bacterias psicrófilas que incrementan su número durante el almacenamiento a bajas temperaturas.
La contaminación con parásitos también fue estudiada por diferentes investigadores. Robertson y Gjerde comunicaron la presencia de quistes de Giardia y ooquistes de Cryptosporidium en lechugas y otros vegetales en Noruega;40 asimismo se informó que el 14.5% de los vegetales estudiados en mercados de Perú contenía ooquistes de Cryptosporidium parvum y el 1.8% contenía ooquistes de Cyclospora cayetanensis, los cuales no pudieron ser totalmente removidos mediante el lavado de la verdura.41
Ha sido demostrado que Enterovirus como los Poliovirus son capaces de persistir en las frutas y vegetales frescos por varios días bajo condiciones usadas comúnmente para mantenerlas en el hogar; por ello, si la contaminación ocurre antes de la compra, siempre existiría el riesgo de infección a partir del consumo del alimento.42 La ausencia de patógenos en las muestras de vegetales analizadas mediante los métodos tradicionales no asegura la inocuidad del alimento en un 100%. Por ello se ensayaron diversas técnicas que permiten detectar la presencia de enteropatógenos con mayor sensibilidad. Entre las técnicas más modernas de detección, la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) se ha utilizado para estudiar la presencia de Salmonella enterica serotipo Enteritidis, Escherichia coli O157:H7 y Listeria monocytogenes en verduras frescas. Esta metodología permitió detectar estos microorganismos al menos dos días antes que los métodos convencionales pero la sensibilidad y la especificidad fueron comparables con aquellas obtenidas mediante cultivo.43,44
La PCR también se aplicó para la detección de Shigella flexneri en lechugas y demostró ser capaz de detectar 10 UFC/g de alimento en sólo dos días de trabajo, lo cual es de gran importancia debido a que esta bacteria generalmente se encuentra en bajas concentraciones en los alimentos y su desarrollo en los medios convencionales de cultivo suele ser inhibido por la competencia con otras bacterias presentes en el alimento.45
Las verduras obtenidas de cultivos orgánicos parecieran ser más seguras desde el punto de vista microbiológico que las producidas mediante técnicas convencionales. En Japón se detectó muy baja contaminación bacteriana en vegetales orgánicos, tanto en los intactos como en los procesados y listos para consumir crudos; sólo en 3 de 238 muestras se encontraron coliformes fecales.46
En Inglaterra, el estudio de 3 200 muestras de vegetales orgánicos crudos listos para consumir demostró que 99.5% de ellos presentaban excelente calidad con respecto a la presencia de microorganismos. Esto sugiere que los vegetales estudiados son producidos bajo rigurosas prácticas agrícolas, de higiene, cosecha y distribución.47 Si bien estos resultados no fueron comparados con iguales vegetales cultivados por otros métodos, esta información debería ser usada para desarrollar futuros estudios en esta área.
Por más de 100 años los vegetales contaminados en las huertas fueron reconocidos como fuente de infección y enfermedad humana. Muchos de los virus, bacterias y protozoos hallados en los vegetales y que han causado enfermedades de origen alimentario derivan de la contaminación con heces humanas (virus Norwalk y de Hepatitis A, Shigella spp. y Cyclospora cayetanensis), de animales o de ambos tipos (Salmonella no Typhi, E. coli O157:H7 y Cryptosporidium parvum).41,48,49
Existen otras bacterias que también pueden contaminar los vegetales pero se hallan naturalmente en el suelo o en la materia vegetal en descomposición, éste es el caso de Listeria monocytogenes, Bacillus cereus y Clostridium botulinum. La mayoría de la microflora en los vegetales frescos refleja los tipos microbianos presentes en el ambiente de cultivo y cosecha; sin embargo, otros pueden ser agregados luego de la cosecha y las condiciones de almacenamiento, transporte y exposición pueden permitir que proliferen.50
El consumo de brotes vegetales se asoció con numerosos casos de ETA en los EE.UU. y otros países, dando como resultado miles de enfermos con confirmación mediante el laboratorio: los brotes de alfalfa fueron los más frecuentemente implicados.16 Tanto estos productos como la lechuga poseen patrones de distribución entre la población con características muy particulares. Generalmente los niveles de contaminación son bajos o intermitentes y es por ello que la vigilancia basada en el laboratorio y la subtipificación de aislamientos a partir de los brotes son críticas para el reconocimiento y la oportuna respuesta a estos eventos.
Brotes de ETA ligados al consumo de vegetales crudos
Enter-Net es una red europea de vigilancia de enfermedades entéricas, Salmonella y E. coli O157. Este sistema permitió identificar brotes transmitidos por alimentos que habían afectado varios países, así como brotes locales. Por ejemplo, en 1996 se identificó un brote que incluyó más de 199 pacientes debido al consumo de lechuga Iceberg contaminada con Shigella sonnei y que afectó a Inglaterra, Gales, Alemania, Noruega, Escocia y Suecia.51
En 1996 un brote por E. coli O157:H7 que afectó a los estados de Connecticut e Illinois (EE.UU.) se asoció con el consumo de mesclun de lechuga (mezcla de diferentes variedades de lechuga) con origen en un mismo productor. Cerca de la zona de cultivo se halló ganado vacuno, un conocido reservorio de E. coli O157:H7, y tanto el agua de lavado como la lechuga lista para la venta presentaron contaminación con esta bacteria.52
En julio de 1995 se informó en el estado de Montana (EE.UU.) acerca de un brote de enfermedad de origen alimentario producido por E. coli O157:H7 que afectó a más de 50 personas. Estudios epidemiológicos demostraron que su origen se encontraba en lechugas provenientes de granjas locales y del estado de Washington. Sin embargo, no se recuperó la bacteria a partir de muestras de agua de riego, abono, ni de materia fecal de ovejas y vacas que pastaban en la zona de cultivo.53
Al mismo tiempo, otros brotes de infección por Shigella sonnei asociados con el consumo de lechuga Iceberg fueron informados en Inglaterra y Gales. Según los autores, una posible explicación para este hecho epidemiológico podría ser que agua contaminada con materia fecal haya sido utilizada para regar o mantener frescas la lechuga luego del envasado.54
Aunque Shigella sonnei tradicionalmente se asocia con brotes infecciosos por el consumo de agua contaminada, se describió un brote por esta bacteria en Noruega y otros países europeos relacionado con el consumo de lechuga Iceberg importada. La bacteria fue aislada a partir de las heces de los pacientes y la lechuga para consumo hogareño presentó altos niveles de contaminación con coliformes fecales.55
En el Reino Unido se registraron 372 casos de enfermedad diarreica por Salmonella enterica serotipo Typhimurium DT104 asociada con el consumo de ensaladas de lechuga, tomate y pepino. De los pacientes afectados, 7 debieron ser hospitalizados, dos desarrollaron septicemia y uno de ellos falleció.48
Un brote de infecciones por Yersinia pseudotuberculosis se asoció al consumo de lechuga en Finlandia,56 y este hecho debería alertar acerca de posibles casos de enfermedad que, aunque surjan en forma aislada, en definitiva pueden tener un origen común.
En relación con el consumo de vegetales preparados en forma de ensaladas, se informó un brote por Campylobacter en Australia y aunque no se pudo determinar el origen de la contaminación, los autores sospechan que los vegetales pudieron sufrir contaminación cruzada a partir de carne cruda utilizada en el establecimiento, debido a que el personal de cocina aseguró haber lavado perfectamente los vegetales.57 Sin embargo, como los alimentos a consumir crudos y aquellos a consumir cocidos no se separaban durante su preparación, se recomendó instituir cambios en la preparación de los alimentos, con lo que se cortó la cadena de transmisión.
En el condado de Jefferson, Kentucky (EE.UU.), se produjo un brote de hepatitis A relacionado con el consumo de ensaladas conteniendo lechuga.58 Según los investigadores, es probable que la contaminación haya ocurrido previamente a la distribución de la verdura, ya que se vieron involucrados tres restaurantes, a los cuales concurrió el 71% de los casos registrados.
Estrategias para la vigilancia y el control de las enfermedades transmitidas por alimentos
Resulta llamativo el hecho de que cuando se realiza vigilancia en las verduras listas para el consumo en muy pocas ocasiones se aíslan patógenos; sin embargo, cuando se sigue la pista de un brote de ETA, con mucha frecuencia se llega a que la lechuga u otra verdura se encuentra implicada.59
Una vez que se determina que existe riesgo de contraer una ETA, se hace necesario estudiar la percepción que tiene la población para luego comunicarlo. El proceso de comunicación debe enfrentarse teniendo en cuenta ciertas características del público para poder luego tomar una decisión.
La generalidad de la población considera que “alimento seguro” significa riesgo cero. Desgraciadamente no hay un consenso público sobre qué constituye un riesgo aceptable. Una dificultad que aparece en la manufactura de “alimentos seguros” es que los consumidores son una población mixta con grados variables de susceptibilidad y estilos de vida general.60
Una nueva herramienta para el estudio de las enfermedades de origen alimentario es la evaluación cuantitativa del riesgo. Uno de los beneficios principales de este instrumento es el desarrollo de modelos que describen la compleja naturaleza de las poblaciones patógenas en los alimentos. Un conocimiento mejorado de la eficacia de la reducción de patógenos es el flanco más importante en este intento y los modelos podrán ir mejorando conforme se realicen nuevos estudios relacionados.61
La producción de alimentos higiénicos requiere:60 controles en el origen mediante una lista de cotejo o match list; control en el diseño del proceso y en el producto; buenas prácticas de higiene durante la producción, procesamiento, manipulación, distribución, almacenamiento, venta y preparación para el consumo; acciones profilácticas debido a que la efectividad de la detección de patógenos es limitada sobre el producto terminado.
Cada eslabón en la cadena de producción, preparación y entrega de alimentos puede constituir un riesgo para la salud. Mientras que las tecnologías diseñadas para asegurar la seguridad en la provisión de alimentos se hacen cada vez más promisorias, los cambios en el procesamiento de los alimentos, en la producción y en las personas continuarán facilitando la emergencia de patógenos alimentarios en el este siglo.62 La vigilancia en estas patologías proveerá las bases para detectar enfermedades e identificar puntos en los cuales sean necesarias nuevas estrategias para proteger la provisión de alimentos.4
Las buenas prácticas agrícolas en los cultivos, combinadas con métodos higiénicos aceptables durante la cosecha, empaque y transporte de verduras son más importantes que el estudio microbiológico. Por lo tanto, es esencial un adecuado conocimiento acerca de las prácticas de fertilización, irrigación, cosecha y lavado de las verduras en el área de producción.63
Evitar la contaminación de la lechuga con heces bovinas es esencial para minimizar el riesgo de enfermedad por E. coli O157:H7 debido a que se demostró que esta bacteria puede sobrevivir bajo condiciones de refrigeración y no es fácilmente eliminada mediante lavado con agua o con una solución de 200 ppm de cloro.64
Hay una serie de problemas científicos sin respuesta en el programa de análisis microbiano del agua de uso agrícola, por lo que es posible que dicho análisis no resulte muy útil. Los productores que estén preocupados por la calidad del agua deben antes que nada concentrarse en adoptar buenas prácticas agrícolas en el manejo del estiércol animal y en el control de los desagües para mantener y proteger la calidad de sus fuentes de agua.65
Una vez contaminada la verdura, no resulta simple disminuir la carga bacteriana a los niveles deseados para que resulten aptas para el consumo. Esto se relaciona tanto con características propias del vegetal como con los de la bacteria contaminante.66 Los microorganismos pueden internalizarse en las verduras debido a daños en las estructuras naturales (punciones, cortes, hendiduras).65 Estas lesiones pueden tener lugar durante la maduración, la cosecha o el procesamiento. Los insectos, las aves y la tierra pueden actuar como vectores de patógenos humanos, especialmente luego de que las verduras fueron lesionadas. Una vez que el patógeno ingresó al vegetal puede ser capaz de sobrevivir en el producto hasta su llegada al consumidor, ya que su remoción mediante lavado o agentes químicos es más difícil que en aquellos patógenos presentes sólo en su superficie.
Ha sido demostrado que E. coli O157:H7 puede ingresar a la planta de lechuga a través del sistema de raíces y migrar hacia las porciones comestibles de la planta, sitio donde la bacteria permanece protegida de cualquier agente desinfectante.67 Sin embargo, otro estudio demostró que los tejidos de la lechuga se encuentran naturalmente protegidos de E. coli O157:H7 por una fina cutícula, pero cuando ésta se pierde, la bacteria puede adherirse. Esta observación sugiere que la lechuga debería ser lavada antes de cortarla, con el objeto de minimizar la contaminación bacteriana y la manipulación que dañaría la cutícula y aumentaría la posibilidad de adherencia microbiana. Por otra parte, el elevado nivel de adherencia observado hace suponer que el lavado debería realizarse mediante rociado o remojando las hojas durante un corto tiempo, de manera de prevenir la readherencia de las bacterias a partir de la solución de lavado.8
Se vio que E. coli O157:H7 no sólo es capaz de adherirse firmemente a la superficie de las hojas de lechuga, sino que es capaz de invadir el xilema cuando la cutícula no está intacta, lo que podría explicar la dificultad en eliminar la bacteria utilizando un simple lavado con agua.69 Aun cuando el agua potable sea utilizada tanto en los comercios como en los hogares para lavar y mantener frescas las verduras, no deberían sobreestimarse los efectos del lavado sobre los niveles de contaminación. Un cuidadoso lavado comercial puede remover solamente 90% de la flora superficial, lo que significa que 105 bacterias por gramo a menudo quedarán sobre el producto luego de la operación.22
El lavado de espinaca con hipoclorito de sodio en concentraciones entre 70 y 125 ppm durante 2 a 8 minutos logra reducir la contaminación inicial en un 96% pero no la elimina totalmente, probablemente debido a la imposibilidad de la sustancia de atravesar la cutícula serosa del vegetal y a la formación de biofilms que podrían proteger las bacterias del hipoclorito.67,70
Debido a que L. monocytogenes generalmente se encuentra en bajas concentraciones en los vegetales contaminados, el tratamiento con jugo de limón o con hipoclorito de sodio (5 mg/l) es adecuado y suficiente para desinfectarla a estos niveles de población bacteriana. Esto no sería aplicable si la verdura se conserva refrigerada, ya que el microorganismo alcanza altos niveles a bajas temperaturas, en cuyo caso la actividad desinfectante del limón o del hipoclorito no sería suficiente.37
Se ensayó la eficacia para remover E. coli O157:H7 de hojas de lechuga mediante lavado con una solución conteniendo surfactante o con una solución de ClNa-NaHCO3.71 El estudio demostró que el segundo producto fue menos efectivo que el primero debido a que mediante microscopía confocal de barrido se pudo observar que un alto porcentaje de células viables de la bacteria permanecía en diversos sitios de la hoja, aunque no en la superficie.
La refrigeración de los vegetales no asegura su inocuidad ya que muchas bacterias sobreviven a 4ºC y otras además son capaces de desarrollarse a dicha temperatura, tal como se emencionó para Listeria y Aeromonas hydrophila.72
El uso de agua ácida electrolizada (AcEW) constituye una nueva técnica para la descontaminación de productos frescos y se obtiene mediante electrólisis de una solución acuosa de cloruro de sodio. Se compararon los resultados de la descontaminación de la lechuga utilizando agua osonizada (5 ppm), agua ácida electrolizada (AcEW) y una solución de hipoclorito de sodio (150 ppm),73 se observó que la capacidad desinfectante del AcEW comparada con los otros métodos era superior, y que además posee la ventaja de no producir efectos adversos en el medio ambiente, por lo que podría utilizarse como descontaminante de vegetales a gran escala, por ejemplo en restaurantes y comedores comunitarios.
La aplicación de radiaciones ionizantes para disminuir la contaminación microbiológica de los vegetales ha sido utilizada con gran éxito.74 La carga bacteriana de lechugas irradiadas disminuyó casi mil veces luego de la aplicación de una dosis de radiación de 0.19 kGy sobre lechuga comercialmente preparada para el consumo, por lo que aparece como muy promisoria la combinación de tratamientos con radiaciones ionizantes y otros procesos como la cloración.
Para vegetales recién cortados que serán consumidos crudos, no existe tratamiento capaz de reducir totalmente la carga de microorganismos contaminantes, por lo que eliminar totalmente el riesgo es dificultoso, o imposible. El manejo de los riesgos debe basarse en identificar y controlar aquellos factores que son importantes para prevenir la contaminación o limitar el crecimiento de microorganismos patógenos entre el cultivo y la mesa.
La abundante información existente señala que las ETA constituyen un serio problema de salud pública en el mundo entero y los resultados encontrados en este trabajo indican que el problema es también serio en nuestra región. Muchas de ellas pueden ser evitadas mediante la aplicación de enfoques como el Análisis de Peligros y Puntos Críticos de Control (HACCP) en los programas nacionales o locales de control de alimentos.75
Los laboratorios de salud pública y de vigilancia de los alimentos deben estar facultados para vigilar los contaminantes en los alimentos y contribuir a la identificación de los que causen enfermedades. En consecuencia, se debe promover una colaboración mucho más estrecha entre esos laboratorios, los productores y la comunidad, así como intensificar las relaciones con organismos internacionales para ayudar a los países en desarrollo en esta tarea.63
El INTA de Argentina lanzó recientemente el “Manual sobre Buenas Prácticas Agrícolas para la Producción Primaria de Frutas y Hortalizas y para Establecimientos de Empaque”, con el objeto de reducir el potencial de riesgos físicos, químicos y microbiológicos en la producción, cosecha, acondicionamiento a campo, en el empaque, transporte y almacenamiento.18 Este manual, equivalente a la Guía para Minimizar el Riesgo Microbiano en Frutas y Hortalizas publicado por la FDA de los EE.UU., plantea lineamientos que representan un serio reto tanto para productores frutihortícolas como para las instituciones responsables del sector agroindustrial y para las universidades y centros de investigación. Se requiere que se aporten conocimientos y esfuerzos que hagan efectiva la asesoría adecuada a los sectores productivos, ya que la producción de frutas y verduras representa un mercado comercial muy importante para numerosas regiones del país.
Los problemas relacionados con la protección del consumidor, la facilidad del comercio y la calidad e inocuidad de los alimentos son importantes y no pueden ser soslayados. Su solución debe ser obra de todas las partes interesadas, productores, exportadores, comerciantes, consumidores, universidades y centros de investigación, así como de la cooperación entre países. Los consumidores han de conocer los cuidados que requieren los alimentos y los riesgos que para la salud representan ciertos hábitos y costumbres alimentarios. Se debe promover sobre todo su participación con las autoridades en las tareas de normalización y vigilancia de la calidad e inocuidad de los alimentos.76
La educación pública es esencial para disminuir el impacto de las ETA. Las presentaciones en eventos científicos y la publicación de los estudios en revistas científicas raramente tienen un impacto lo suficientemente extenso por sí solas, y ciertos mensajes deben estar más estrechamente enfocados hacia la población en riesgo.77
La prevención de las enfermedades transmitidas por alimentos es un proceso multifactorial, sin una solución simple y universal. Esto se debe a que no existe vacuna disponible para la mayoría de los patógenos alimentarios y la educación del consumidor acerca de principios básicos de seguridad alimentaria es insuficiente por sí misma. La estrategia general de prevención es entender suficientemente bien los mecanismos mediante los cuales la contaminación de los vegetales y la transmisión de la enfermedad pueden ocurrir, con el objeto de interrumpirlos.8
Conclusiones
El papel de los vegetales que se consumen crudos en la transmisión de agentes patógenos ha quedado bien demostrado, habiéndoselos encontrado causa de casos aislados y de brotes. Debido a las características particulares que presentan estos alimentos en cuanto a su forma de distribución y consumo, es extremadamente importante establecer conductas preventivas, no sólo a nivel de los productores y distribuidores, sino también a nivel de los consumidores.
El autor no manifiesta conflictos.
Conclusión breve
Principal: Epidemiología, Infectología, 